Alteration of the tree-soil microbial system triggers a feedback loop that boosts holm oak decline
Abstract
In anthropic savanna ecosystems from the Iberian Peninsula (i.e. dehesa), complex interactions between climate change, pathogen outbreaks and human land use are presumed to be behind the observed increase in holm oak decline. These environmental disturbances alter the plant-soil microbial continuum, which can destabilize the ecological balance that sustains tree health. Yet, little is known about the underlying mechanisms, particularly the directions and nature of the causal-effect relationships between plants and soil microbial communities. In this study, we aimed to determine the role of plant-soil feedbacks in climate-induced holm oak decline in the Iberian dehesa. Using a gradient of holm oak health, we reconstructed key soil biogeochemical cycles mediated by soil microbial communities. We used quantitative microbial element cycling (QMEC), a functional gene-array-based high-throughput technique to assess microbial functional potential in carbon, nitrogen, phosphorus and sulphur cycling. The onset of holm oak decline was positively related to the increase in relative abundance of soil microbial functional genes associated with denitrification and phosphorus mineralization (i.e. nirS3, ppx and pqqC; parameter value: 0.21, 0.23 and 0.4; p < 0.05). Structural equation model (χ2 = 32.26, p-value = 0.73), moreover, showed a negative association between these functional genes and soil nutrient availability (i.e. mainly mineral nitrogen and phosphate). Particularly, the holm oak crown health was mainly determined by the abundance of phosphate (parameter value = 0.27; p-value < 0.05) and organic phosphorus (parameter value = −0.37; p-value < 0.5). Hence, we propose a potential tree-soil feedback loop, in which the decline of holm oak promotes changes in the soil environment that triggers changes in key microbial-mediated metabolic pathways related to the net loss of soil nitrogen and phosphorus mineral forms. The shortage of essential nutrients, in turn, affects the ability of the trees to withstand the environmental stressors to which they are exposed. Read the free Plain Language Summary for this article on the Journal blog.Resumen En los ecosistemas sabanizados por la acción humana de la Península ibérica (dehesas), la interacción entre el Cambio Climático, la irrupción de patógenos y el inapropiado uso de la tierra están detrás del aumento en la incidencia del decaimiento de la encina. Estas perturbaciones ambientales alteran las relaciones entre las plantas y los microorganismos, desestabilizando el equilibrio ecológico que mantiene la salud de los árboles. Sin embargo, todavía es limitado el conocimiento de los mecanismos y en particular, las direcciones y la naturaleza de las relaciones de causa-efecto entre las plantas y las comunidades microbianas del suelo. El objetivo de este estudio fue determinar el papel de las relaciones causa-efecto entre la planta y el suelo en el decaimiento de la encina inducida por el Cambio Climático. Usando un gradiente de salud de la encina, se reconstruyen ciclos biogeoquímicos clave mediados por las comunidades microbianas del suelo. Para ello se realizó el análisis cuantitativo de los ciclos biogeoquímicos (carbono, nitrógeno, fósforo y azufre) mediados por microorganismos mediante la técnica de PCR cuantitativa de alta eficiencia. El inicio del decaimiento de la encina se relacionó con un aumento de la abundancia relativa de genes funcionales asociados a la desnitrificación y la mineralización del fósforo (i.e., nirS3, ppx and pqqC; pendiente: 0.21, 0.23 y 0.4 respectivamente; valor-p < 0.05). Además, el modelo de ecuaciones estructurales (ꭓ2 = 32.26, valor-p = 0.73), mostró una relación negativa entre estos genes funcionales y la disponibilidad de nutrientes del suelo tales como el nitrógeno mineral y el fosfato, nutrientes que determinaban la salud de la copa de la encina. Así, proponemos un proceso de retroalimentación, en el que el decaimiento de la encina promueve cambios en las condiciones ambientales del suelo que alteran las comunidades microbianas implicadas en la pérdida del nitrógeno mineral y el fosfato. Esta pérdida, a su vez afecta la capacidad de la encina de tolerar los estreses ambientales a los que está expuesta.
- Publication:
-
Functional Ecology
- Pub Date:
- February 2024
- DOI:
- 10.1111/1365-2435.14473
- Bibcode:
- 2024FuEco..38..374E